Riesgos del patosistema del Huanglongbing para nuestra citricultura

Por Cesar Monzó Ferrer. Centro de Protección Vegetal y Biotecnología del Instituto Valenciano de Investigaciones Agrarias (IVIA)

El Huanglongbing de los cítricos es la enfermedad más importante de este cultivo. El patosistema que asocia al psílido asiático de los cítricos, Diaphorina citri, con la bacteria Candidatus Liberibacter asiaticus, es reconocido como el más agresivo contra la citricultura. Un claro ejemplo de esto son las consecuencias que ha tenido para el sector citrícola americano la presencia de dicho patosistema durante los últimos 17 años. La reciente detección de D. citri en Israel es un claro aviso para nuestra citricultura de que debemos estar preparados para dar una respuesta rápida y coordinada ante la amenaza que supone esta enfermedad.

El Huanglongbing (HLB), conocida como el dragón amarillo, es una enfermedad que afecta a numerosas Rutáceas en general y a todas las variedades de cítricos comerciales en particular. Esta enfermedad puede ser causada por tres especies de bacterias del género Liberibacter, Candidatus Liberibacter africanus, Ca. L. americanus y Ca. L. asiaticus, y ser transmitida y dispersada de forma natural por al menos tres especies de insectos de la superfamilia Psylloidea, el psílido asiático de los cítricos, Diaphorina citri Kuwayama (Hemiptera: Psyllidae) (Figura 1), la psila africana, Trioza erytreae (Hemiptera: Triozidae) o la recientemente especie reconocida como vector del HLB, Cacopsylla citrisuga (Hemiptera: Psyllidae).

Foto 1. Psílido asiático de los cítricos, Diaphorina citri, A) adulto, B) ninfa.

Los insectos vectores de esta enfermedad utilizan este tejido conductor como fuente de alimento y durante ésta, pueden adquirir la bacteria. Ésta se replica eficazmente en el insecto que, en su estado adulto, al desplazarse de árbol en árbol, es capaz de propagarla a través de su alimentación. La sintomatología asociada a la enfermedad del HLB tiene por origen la disfunción del transporte normal de nutrientes en el floema debido a la presencia de las bacterias. Tras un periodo variable de incubación en el árbol que puede durar varios meses, los primeros síntomas se muestran en forma de decoloraciones asimétricas en hojas maduras de brotes al azar (moteado asimétrico) (Figura 2).

Foto 2. Moteado asimétrico en hoja de cítrico afectada por la enfermedad conocida como Huanglongbing (HLB).

Conforme las bacterias van colonizando más tejido del floema, el árbol presente un mayor número de brotes sintomáticos y poco a poco va perdiendo densidad de copa (Figura 3).

Foto 3. Pérdida de frondosidad de la copa del árbol asociada a un estado avanzado del HLB en cítricos.

Los efectos de la enfermedad también se manifiestan en el sistema radicular. Las disfunciones generalizadas en la absorción de nutrientes por las raíces, en la fotosíntesis en hojas afectadas y en el transporte de azúcares por el floema se traducen en una rápida pérdida de vigor del árbol. Como consecuencia, la producción de éste decae rápidamente y si no se toman medidas adicionales, el cítrico pude morir en algo más de cinco años. Existen otros síntomas derivados del HLB como son la caída prematura de frutos, alteraciones en el proceso de maduración de éstos o cambios en su calidad organoléptica, que también deprecian el valor comercial de la cosecha. A fecha de hoy, aún no existen ningún tratamiento eficaz comercialmente disponible contra esta enfermedad. Tampoco está disponible material vegetal comercial con un grado de tolerancia al HLB suficiente como para no tomar medidas adicionales para su gestión.

Entre las posibles combinaciones de especies de bacterias e insectos vectores, aquella que asocia a Ca. L. asiaticus y D. citri constituye el patosistema del HLB más devastador para la citricultura mundial. Este patosistema se origina asociado a la citricultura en el sudeste asiático donde es citado por primera vez en el sur de China el año 1919 y desde entonces, ha ido expandiéndose hacia el éste por las zonas citrícolas del sur del continente asiático, colonizando la citricultura de India, Pakistán, Irán y Península Arábiga, también hacia el norte, alcanzando el archipiélago de Japón y hacia el sur por la Indonesia. La expansión del insecto vector D. citri, siempre ha precedido la llegada del a enfermedad, existiendo por lo tanto zonas citrícolas donde está presente el vector, pero sin ninguna de las especies de Ca. Liberibacter responsables del HLB. Sin embargo, una vez entra el vector en una nueva área citrícola, la experiencia nos dice que tarde o temprano también será detectada la enfermedad.

El HLB en el nuevo mundo, la expansión del vector

En un mundo en ciernes de la era de la globalización, D. citri alcanzó el continente americano. En el año 1942 este insecto es detectado en el Estado de Sao Paulo, Brasil, donde es catalogado como plaga ocasional, ya que no se encuentra la enfermedad, pero con un estatus especial de vigilancia. Han de pasar más de 50 años antes de que la situación fitosanitaria respecto a esta plaga evolucione en ese continente, cuando en el año 1998 D. citri es detectada por primera vez en Norte América, en la citricultura de Florida. En esos años, el sector citrícola de ese Estado es el más importante de los Estados Unidos en cuanto a volumen de producción al representar aproximadamente el 80% del total de la producción de ese país. La citricultura de Florida, presentaba unas características que la diferenciaban notablemente de la citricultura española. En el modelo de producción de Florida, es muy común encontrar explotaciones de más de 100 ha y no es raro que éstas superen las 1000 ha. La mayoría de la producción es naranjo dulce del grupo de las Valencias, que mayoritariamente va destinada al procesado para la obtención de zumo. Las regiones citrícolas se encuentran en un clima subtropical húmedo con inviernos suaves y el periodo de lluvias coincidiendo con el de mayores temperaturas (de mayo a octubre). Bajo este contexto, la gestión de plagas en la citricultura de Florida a lo sumo necesitaba de 3 o 4 tratamientos con aceites minerales ya que las exigencias cosméticas que demanda el mercado en fresco no existían en esa citricultura y, además, las características climáticas de la península de Florida favorecían la existencia de diversos, y abundantes complejos de enemigos naturales que garantizaban un control biológico altamente efectivo. Con la entrada y detección de D. citri, este insecto, pasa también a engrosar la lista de plagas ocasionales del cultivo ya que como estaba ocurriendo en Brasil, parecía que el insecto no había llegado asociado a la enfermedad del HLB. Los cálidos y a su vez húmedos veranos de Florida hacen que sus cítricos presenten unos amplios periodos de brotación que prácticamente se solapan desde mayo a octubre.

Al igual que los pulgones, D. citri necesita de los brotes tiernos para realizar su puesta y que las ninfas emergidas puedan completar su fase inmadura, alimentándose de éstos, antes mudar a adultos. La alta capacidad reproductiva de D. citri, una hembra puede poner más de 800 huevos durante su vida fértil y en condiciones de temperaturas optimas (20-25ºC de temperatura media) puede desarrollar hasta 14 generaciones por año, junto con la superabundancia de recursos para la puesta y desarrollo de generaciones que ofrecen las profusas brotaciones de los cítricos de Florida llevó a una rápida expansión del vector por todas las áreas citrícolas, siendo común la presencia de poblaciones en el árbol muy elevadas las parcelas comerciales. En los años sucesivos, D. citri es también detectada en otras zonas de centro América e islas del Caribe consolidándose así su expansión por la mayor parte del continente americano.

El HLB en el nuevo mundo, la llegada de la bacteria

Ya en plena era de la globalización, en el año 2004 el HLB causado por Ca. L.  asiaticus es detectado por primera vez en Brasil y en 2005, esta misma especie de bacteria es encontrada en la citricultura de Florida declarándose, por lo tanto, en las dos mayores zonas productoras de cítricos de ese continente y menos de un año, la presencia del patosistema más devastador asociado a este cultivo. Desde el primer lustro del segundo milenio y hasta fecha de hoy, la citricultura americana está entablando una lucha incesante de ya casi 20 años contra este patosistema para poder sobrevivir económicamente en la que se han invertido cientos de millones de dólares en investigación y desarrollos de estrategias de gestión del patosistema. Ahora el HLB también se ha encontrado en Texas, California, México, Argentina entre otros países donde la citricultura es un componente importante de la economía.

El grado de éxito de esta batalla contra el HLB varía mucho dependiendo de la zona donde nos encontremos y ha estado condicionado por las circunstancias que se conjugaron en el momento en el que el patosistema fue detectado. Aquellas regiones citrícolas en las que entró más tarde el patosistema, como es el caso de California, y que por lo tanto tuvieron la oportunidad de desarrollar programas de contingencia basados en la experiencia de otras zonas previamente afectadas y en la profusa información generada tras más de una década de investigación, han sabido minimizar su avance y es más la superficie libre de HLB que aquella actualmente afectada. El éxito de los programas de California contra el HLB, sin embargo, requieren de una actitud altamente proactiva por parte de todos los agentes involucrados en el sector citrícola. Es fundamental las continuas campañas de concienciación tanto de profesionales del sector como también de la ciudadanía para poder realizar una rápida detección e identificación de los insectos vectores, así como de la sintomatología de los árboles afectados por el HLB. Es incluso más importante el desarrollo de programas coordinados de control del vector y de erradicación de árboles enfermos, tanto en las zonas de producción comercial de cítricos como en las áreas urbanas donde puede haber presencia de cítricos ornamentales en jardines públicos y privados. Las estrategias de control biológico basadas en sueltas del parasitoide Tamarixia radiata, están mostrando un grado muy elevado de eficacia en las áreas urbanas y residenciales donde las estrategias de control químico son altamente incompatibles con el bienestar de los residentes.

La citricultura del estado de Florida es, sin embargo, un claro ejemplo en el que el avance del patosistema ha ido casi siempre por delante a la respuesta a su gestión. Cuando en 1998 D. citri es detectado por primera vez en esta citricultura, el sector minusvaloró los riesgos asociados a la presencia de este insecto vector. En ese momento habían transcurrido 56 años desde que D. citri había sido encontrada en el continente americano y durante todo ese periodo, no se había detectado la enfermedad. La ausencia de una respuesta rápida y coordinada ante la entrada de uno de los dos vectores del HLB tuvo como consecuencia que este insecto expandió su distribución por toda la zona citrícola de Florida en apenas cinco años. En agosto de 2005 se detecta por primera vez el HLB en cítricos comerciales del sur de Florida y sólo unos meses más tarde, el número de árboles que manifiestan la enfermedad se dispara a lo largo de todas las zonas productoras de cítricos del sur de la península de Florida. Existe un retardo de hasta varios meses entre que un árbol es infectado con la bacteria y éste comienza a expresar una sintomatología evidente de afección por HLB. Por este motivo, cuando meses después de la primera detección del HLB en Florida, los árboles sintomáticos se hacen cada vez más frecuentes, los esfuerzos por erradicar la enfermedad mediante la destrucción de árboles infectados no dan los resultados esperados ya que es común encontrar parcelas que, aunque aún no presentan tantos árboles sintomáticos, los porcentajes de árboles infectados superan el 50%. A diferencia de California, Florida ha decidido convivir con el HLB basando su gestión del patosistema en mantener tanto las nuevas plantaciones como las que ya estaban afectadas por la enfermedad, libres de insectos vectores del HLB. Para poder llevar a cabo con éxito esta estrategia, desde iniciativas públicas y privadas, se han invertido más de 300 millones de dólares en investigación tanto básica como aplicada. La antigua gestión integrada de plagas de la citricultura de Florida ha sido dejada de lado y ahora son comunes los programas de gestión basados aplicaciones con insecticidas de síntesis siguiendo una frecuencia mensual durante todo el año. A pesar de todos estos esfuerzos, la producción de cítricos en Florida desde el año en que se detectó por primera vez el HLB hasta la campaña 2019-2020 ha caído desde los 12 millones de toneladas hasta apenas 4 millones. Además, la contribución de la citricultura de Florida al total de la producción de cítricos en Estados Unidos que era de un 80% antes de la era HLB ha pasado a ser apenas un 40% en el presente. Todos estos datos reflejan claramente la dimensión de este problema fitosanitario.

El HLB en la citricultura del Mediterráneo

La relativamente reciente detección de uno de los vectores reconocidos del HLB, T. erytreae, en territorio peninsular, y su expansión por Portugal y las comunidades autónomas españolas, el Atlántico y el Cantábrico ha desencadenado una respuesta rápida de nuestras administraciones, del sector y de nuestro sistema de investigación. Como ejemplo claro de esta respuesta tenemos el desarrollo del programa de control biológico clásico para la introducción del parasitoide de este psílido, Tamarixia dryi, que ha sido liderado desde el Instituto Valenciano de Investigaciones Agrarias, y que ha permitido prácticamente eliminar las poblaciones de T. erytreae en Canarias y ahora las está reduciendo considerablemente en Galicia. Iniciativas como el proyecto europeo Life Vida for Citrus, en el que participan diversos agentes del sector citrícola, son otro claro ejemplo de la respuesta de nuestro sector frente a esta amenaza, además sin perder el enfoque de la sostenibilidad.

El 26 de enero de 2022, el Ministerio de Agricultura y Desarrollo Rural del gobierno de Israel, ha declarado oficialmente la presencia de Diaphorina citri en su citricultura (www.gov.il/he/Departments/news/diaphorina_citri) Con dicha declaración, se reconoce por primera vez la presencia de este vector en la citricultura del Mediterráneo. La experiencia nos dice que el patosistema del HLB asociado a D. citri, es el que más daños podría causar a nuestra citricultura. Por esta razón, es ahora más que nunca el momento prepararnos para actuar ante una posible entrada de esta enfermedad.

Bibliografía

Queda a disposición del lector interesado en el correo electrónico: redaccion_arroba_editorialagricola.com.