Enfermedades virales emergentes en tomate

Por Jesús Navas-Castillo, Elvira Fiallo-Olivé

Instituto de Hortofruticultura Subtropical y Mediterránea “La Mayora” (IHSM-UMA-CSIC), Consejo Superior de Investigaciones Científicas, Algarrobo-Costa (Málaga)

Las condiciones climáticas del sur y sureste peninsular español favorecen el cultivo intensivo del tomate, normalmente en invernadero. A pesar de estas excepcionales condiciones agroambientales y la tecnificación del cultivo, en muchos casos su producción se ve seriamente limitada por enfermedades causadas por virus. La mayoría de estas enfermedades pueden considerarse emergentes, causadas por virus nuevos o que ya existían y que se han extendido a nuevas áreas geográficas o han adquirido la capacidad de infectar a nuevos huéspedes.

El tomate (Solanum lycopersicum) es un cultivo originario de América del Sur que también fue domesticado en México y que fue introducido en Europa por los españoles en el siglo XVI. Actualmente es una de las hortalizas más consumidas en el mundo tanto en fresco como formando parte de procesados. Las condiciones climáticas de muchas zonas de España y del resto de la cuenca del Mediterráneo favorecen su cultivo, que en nuestro país se lleva a cabo de forma intensiva en invernadero en el sureste peninsular, fundamentalmente en Almería e Islas Canarias. Una parte importante de su producción está destinada a la exportación al resto de Europa.

A pesar de las óptimas condiciones agroambientales y la tecnificación del cultivo, en muchos casos su producción está seriamente limitada por muchas enfermedades entre las que pueden resaltarse aquellas causadas por virus. La mayoría de las enfermedades virales que afectan al tomate en nuestro país pueden considerarse emergentes, es decir, están causadas por virus nuevos o que ya existían, identificados o no, que se han extendido a nuevas áreas geográficas o que han adquirido la capacidad de infectar a un nuevo huésped. Existen numerosos factores que contribuyen a la emergencia de enfermedades virales en plantas, como son el cada vez más activo movimiento del material vegetal por la globalización de los mercados, el desplazamiento de los insectos transmisores a nuevas zonas geográficas producto del cambio climático o el surgimiento de nuevas variantes virales con características que favorecen la infección o la dispersión viral. Como ejemplo, valga mencionar que, en las últimas cuatro décadas, en promedio, se ha detectado un nuevo virus cada año en la zona costera del sur y este peninsular español y la mitad de ellos infecta al tomate (Tabla 1).

En este artículo se describe la situación en España de algunas de estas virosis que afectan al cultivo del tomate, que bien han emergido recientemente o que renuevan su importancia por la aparición de nuevas variantes o por su interacción con otros virus (Figura 1).

Virus del rizado amarillo del tomate: nuevas variantes recombinantes

La enfermedad del rizado amarillo del tomate, o cuchara del tomate, es una de las más devastadoras que afecta a este cultivo al aire libre en muchas regiones tropicales y subtropicales del planeta, así como en cultivos en invernadero en climas templados, pudiendo causar la pérdida total de las cosechas. Su sintomatología incluye clorosis, el característico acucharamiento de la hoja, reducción del área foliar, acortamiento de entrenudos, enanismo de la planta y aborto floral. Los virus causantes del complejo del rizado amarillo también se han encontrado en España infectando otros cultivos como judía y pimiento, así como algunas malas hierbas, destacando Solanum nigrum como reservorio.

Esta enfermedad está causada por un complejo de más de 15 especies de begomovirus (familia Geminiviridae), destacando entre ellos el virus del rizado amarillo del tomate (tomato yellow leaf curl virus, TYLCV) por ser el más extendido geográficamente. Existen diversas variantes de este virus, siendo las cepas “Israel” (TYLCV-IL) y “Mild” (TYLCV- Mld) las más extendidas. En España se describió la presencia de ambas cepas de TYLCV en los años 1990/2000, así como otra especie relacionada, tomato yellow leaf curl Sardinia virus (TYLCSV).

Como consecuencia de la recombinación (intercambio de fragmentos de ADN entre sus genomas) entre TYLCV y TYLCSV, se originaron dos nuevos virus recombinantes en España, denominados tomato yellow leaf curl Málaga virus (TYLCMaV) y tomato yellow leaf curl Axarquía virus (TYLCAxV), cuyos genomas tenían cada una de sus mitades provenientes de un parental. Ambos virus recombinantes tenían características patogénicas no presentes en los virus parentales, incluido un rango de huéspedes más amplio.

Como todos los begomovirus, los virus causantes del rizado amarillo se transmiten entre plantas mediante la mosca blanca Bemisia tabaci de forma persistente, es decir, el virus circula por el interior del insecto vector desde el intestino a las glándulas salivales. Tal y como ocurre con todos los virus que se transmiten por insectos, la alternativa al control del vector, no siempre eficaz, es la disponibilidad de variedades que incorporen resistencia genética. En el caso de TYLCV y virus relacionados, la introgresión de genes de resistencia provenientes de especies silvestres de tomate ha resultado ser un método exitoso para el control de los daños causados por la enfermedad. Concretamente, el gen Ty-1 está ampliamente incorporado en los híbridos comerciales.

Esta situación estable en la que la mayor parte de las variedades comerciales de tomate cultivado en España y toda la cuenca del Mediterráneo son tolerantes al rizado amarillo, puede haberse alterado recientemente. Así, en 2015 se caracterizó en Marruecos un aislado de TYLCV que infectaba variedades de tomate que contenían el gen Ty-1 y que se denominó TYLCV-IS76. A diferencia de los recombinantes TYLCMaV y TYLCAxV, la mayor parte del genoma de este recombinante provenía de TYLCV y solamente un pequeño fragmento de 76 nucleótidos derivaba de TYLCSV. Este nuevo recombinante reemplazó a sus virus parentales en Souss, la región marroquí donde se encontró. Sin embargo, cuando este recombinante se generó experimentalmente no fue seleccionado positivamente en plantas de tomate con o sin el gen Ty-1. Recientemente, aislados tipo TYLCV-IS76 han sido detectados en España y recombinantes con una estructura genómica similar se han encontrado en plantas de tomate con el gen Ty-1 en Italia. Está por determinar el papel que estos nuevos recombinantes puedan realmente tener en las epidemias de rizado amarillo, especialmente en cuanto a la superación de la resistencia conferida por Ty-1 y otros genes de resistencia.

Virus del amarilleo del tomate: solo… o en compañía

En 1997 empezaron a observarse de forma esporádica plantas de tomate cultivadas en invernadero en las provincias de Almería y Málaga que presentaban síntomas desconocidos hasta el momento por los agricultores de la zona que consistían en manchas amarillas entre las venas de las hojas que comenzaban en la parte basal de la planta y se extendían hacia la parte superior. Era frecuente observar hojas enrolladas longitudinalmente y que se volvían quebradizas al tacto. Estas plantas producían un menor cuajado de frutos, así como un retraso en la maduración y falta de coloración adecuada. En los años siguientes el número de plantas con esta sintomatología aumentó, siendo frecuentes los invernaderos en los que entre el 50 y el 100% de las plantas estaban afectadas por la enfermedad, que se denominó “amarilleo del tomate”. Los análisis genéticos llevados a cabo mostraron que el agente causal del amarilleo era un virus que se había descubierto en Florida en 1996, tomato chlorosis virus (ToCV), perteneciente al género Crinivirus de la familia Closteroviridae. ToCV se transmite en la naturaleza por moscas blancas de dos géneros distintos: Bemisia tabaci, Trialeurodes vaporariorum y T. abutilonea. En pocos años, tras su primera detección en España, ToCV ocupó la mayoría de las zonas productoras de tomate del sur y sureste peninsular, las Islas Baleares y las Islas Canarias. También se encontró el virus infectando plantas de pimiento y patata en la provincia de Málaga. Este crinivirus es un excelente ejemplo de virus emergente que ha logrado extenderse al menos a 39 países y territorios en todo el mundo y que es capaz de infectar 119 especies de plantas pertenecientes a 28 familias botánicas. La importancia de las infecciones por ToCV radica en la no disponibilidad de variedades comerciales de tomate resistentes, su capacidad para transmitirse por varias especies de mosca blanca, las altas prevalencias que se observan en campo y la distribución global que han alcanzado; desde el año de su descubrimiento el virus ha invadido en promedio 1,5 países nuevos por año. Recientemente, una nueva amenaza ha sido asociada con las infecciones por este virus en tomate. Aunque en España es frecuente la observación de cultivos infectados tanto por ToCV como por el begomovirus TYLCV, no se había estudiado la posible interacción entre ambos virus. Los resultados obtenidos en experimentos llevados a cabo en laboratorio indican que cuando se inoculan ambos virus en tomate aparecen síntomas más graves en fases avanzadas de la infección. Dada la amplia distribución de ToCV en un gran número de países donde están presentes begomovirus y otros virus que pueden infectar tomate, será interesante identificar posibles infecciones mixtas y estudiar el efecto que pueden tener sobre la sintomatología causada por los virus por separado.

Virus del fruto rugoso marrón del tomate: ¿sigue en España?

En 2014 se detectó por primera vez en Israel un nuevo virus del género Tobamovirus, el virus del fruto rugoso marrón del tomate (tomato brown rugose fruit virus, ToBRFV). Los tobamovirus incluyen el primer virus que se descubrió a finales del siglo XIX, el virus del mosaico del tabaco.

Estos virus poseen una alta estabilidad, pueden persistir en el suelo de forma prolongada y se transmiten muy fácilmente por contacto físico además de por semilla.

La transmisión desde plantas enfermas a sanas puede ser mediante herramientas contaminadas o la ropa o manos de los trabajadores que manipulan los cultivos o incluso mediante el contacto directo entre plantas. Los síntomas mostrados por las plantas infectadas por ToBRFV consisten en clorosis, mosaicos y moteados con estrechamiento de las hojas, mientras que los frutos muestran manchas amarillas o marrones, maduración irregular y deformaciones que deprecian su valor comercial. Además de tomate, este tobamovirus es capaz de infectar pimiento. El virus se encontró por primera vez en España a finales de 2019 en un invernadero de tomate en la provincia de Almería. En las siguientes campañas se ha llevado a cabo una especial vigilancia y la puesta en marcha de medidas de control para evitar la propagación del virus. Además, al ser un virus de reciente descubrimiento y haberse detectado en Almería por primera vez en Europa, se estableció una reglamentación europea donde se establecen medidas para evitar la introducción y propagación en el continente. La rápida actuación para el establecimiento de medidas para contener la propagación y el esfuerzo en la difusión del conocimiento sobre este virus, consiguieron que en la campaña 2019/2020 se registraran únicamente incidencias en 6 invernaderos de Almería. Posteriormente, oficialmente solo se ha detectado la presencia del virus en algunos lotes de semillas de pimiento y algunas parcelas experimentales. En todos los focos detectados se ha procedido a la erradicación del virus mediante destrucción de los cultivos o semillas infectados. Por ello, la situación oficial de ToBRFV en España en 2022, según la Organización Europea y Mediterránea para la Protección Vegetal (EPPO), es “presente, en vías de erradicación”.

Aunque la presencia de este virus en España no ha tenido hasta ahora consecuencias tan devastadoras como en otros países, las medidas preventivas y de manejo de los cultivos deben seguir implementándose. Por otra parte, las empresas de semillas llevan a cabo un intenso trabajo para desarrollar variedades de tomato resistentes a este virus, que actualmente tiene una distribución prácticamente global. Es de destacar que la resistencia conferida por el gen Tm-22 frente al tobamovirus tomato mosaic virus, incorporada en la mayor parte de las variedades comerciales de tomate, no protege de las infecciones de ToBRFV. Sin embargo, las variedades de pimiento que poseen los genes L3 o L4 de resistencia a tobamovirus sí están protegidos frente a este virus.

Virus sureño del tomate: ¿una verdadera amenaza?

El virus sureño del tomate (Southern tomato virus, STV) se describió por primera vez en 2009 infectando plantas de tomate cultivadas en Estados Unidos y México que presentaban síntomas de amarilleo, enanismo y reducción en la calidad y cantidad de fruto. Sin embargo, no pudo determinarse si la sintomatología observada estaba causada por STV ya que las plantas estaban infectadas por otros virus. Por otra parte, el virus se encontró en plántulas de tomate que no presentaban ninguna sintomatología. Se demostró que el virus se transmitía por semilla pero no mediante inoculación mecánica o injerto. Algunos años más tarde STV se detectó en Francia y en las Islas Canarias en plantas de tomate que presentaban síntomas virales, aunque también estaban infectadas por otros virus.

La caracterización genética de STV mostró que es un típico virus críptico de plantas que fue clasificado en un nuevo género (Amalgavirus) y familia (Amalgaviridae). Los virus crípticos no suelen ocasionar síntomas, están presentes en todas las células de la planta, no se mueven de una célula a otra y solamente se transmiten de forma vertical, es decir, por polen y semilla. Por lo tanto, al encontrarse en el embrión de la semilla, STV estaría presente en la mayoría de las plantas de aquellas variedades de tomate infectadas.

Un estudio llevado a cabo en España ha confirmado que el virus está presente en una alta proporción de las plantas de un elevado número de variedades de tomate. Este estudio también puso de manifiesto que la presencia de STV no estaba asociada a ninguna sintomatología. Aunque éste es un buen indicio de que este virus no es responsable de ninguna enfermedad en tomate, no puede descartarse que su presencia pueda tener algún efecto sinérgico cuando esté en infección mixta con un virus sintomático, aumentando su patogenicidad. De hecho, un reciente estudio sugiere que STV establece complejas interacciones con el virus del mosaico del pepino (cucumber mosaic virus, CMV) y el virus del mosaico del pepino dulce (pepino mosaic virus, PepMV) en plantas de tomate inoculadas experimentalmente. Así, STV aumenta la acumulación de CMV y los síntomas que causa en las etapas iniciales de la infección, mientras que en presencia de PepMV solamente incrementa los síntomas. Además, STV anula el efecto antagónico (disminución de síntomas) que se observa en infecciones mixtas de CMV y PepMV. La confirmación de estos resultados y el estudio de las bases de las interacciones observadas permitirán evaluar la amenaza real que este virus críptico puede suponer para el cultivo del tomate.

Virus del rizado del tomate de Nueva Delhi: más cómodo en cucurbitáceas

Tomato leaf curl New Delhi virus (ToLCNDV) es un begomovirus (familia Geminiviridae) que causa importantes daños en cultivos de solanáceas (tomate, patata, pimiento y berenjena) y cucurbitáceas (melón, calabaza, calabacín y pepino).

En tomate, los aislados virales típicos de la India causan enanismo de las plantas que muestran enrollado y deformación de las hojas junto con amarilleo intervenal y pérdidas de producción. ToLCNDV estaba limitado al subcontinente indio y otros países de Asia hasta 2012, año en que se detectó por primera vez en la cuenca del Mediterráneo infectando cultivos de calabacín, melón y pepino en Murcia y Almería. En los siguientes años el virus causó brotes epidémicos graves en cultivos de cucurbitáceas en esta zona tanto en invernadero como al aire libre y se detectó en otros países del sur de Europa y norte de África, como Italia y Túnez, también infectando fundamentalmente calabacín. El estudio genético de los aislados virales presentes en España, estrechamente relacionadas con los caracterizados en otros países mediterráneos, ha mostrado que pertenecen a una variante viral, denominada cepa “Spain” (ToLCNDV-ES). Estos aislados son muy eficientes para infectar cucurbitáceas pero están pobremente adaptados para infectar tomate. De hecho, las infecciones de ToLCNDV-ES en tomate son meramente anecdóticas.

La introducción de ToLCNDV en España supuso una seria amenaza para los cultivos de cucurbitáceas importantes económicamente, principalmente en las zonas costeras del sur y sureste peninsular. La respuesta fue inmediata tanto por parte de instituciones públicas como empresas privadas de semillas, iniciándose programas de mejora genética para identificar fuentes de resistencia que están siendo incorporadas en variedades comerciales. Por otra parte, la aparición de ToLCNDV-ES en Europa, probablemente proveniente del subcontinente indio, debe poner en alerta al sector e instituciones para evitar que variantes de este virus adaptadas a tomate puedan introducirse en nuestro país.

Conclusiones y perspectivas

• El cultivo del tomate se ve afectado continuamente por nuevas enfermedades virales que reducen significativamente la producción, al causar una disminución del rendimiento y de la calidad de los frutos, lo que impide su comercialización.

• Las enfermedades virales emergentes del tomate son de especial preocupación para el sector porque a la falta de medidas directas de control para los virus en general se une en muchos casos el desconocimiento de la biología de los nuevos virus.

• Las recientes introducciones del begomovirus ToLCNDV-ES y el tobamovirus ToBRFV en España son ejemplos que evidencian que las medidas establecidas para evitar la entrada de patógenos de tomate y otros cultivos hortícolas no son efectivas.

• Nuevas enfermedades virales que afectarán al tomate seguirán emergiendo en los próximos años en el mundo y muchas de ellas llegarán a nuestro país.

• Los virus transmitidos por insectos vectores, destacando las moscas blancas, seguirán teniendo una especial importancia, fenómeno condicionado en parte por el desplazamiento de las poblaciones de los vectores a nuevas áreas geográficas debido al cambio climático.

• Urge implementar medidas efectivas de alerta, seguimiento y control de las posibles nuevas virosis que puedan emerger en nuestro país y que puedan comprometer el cultivo intensivo y sostenible del tomate.

Bibliografía

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